Каменная церковь, давшая название одной из центральных улиц города Тобольска, была заложена на средства прихожан 17 сентября 1768 г. на месте деревянной предшественницы. Главный храм и придел Нила Столбенского освятили 10 августа 1774 г. После 1807 г. возвели колокольню.

Наружная отделка фасадов показательна сочетанием барочных и классицистических приемов. Своеобразие архитектуры церкви состоит в том, что декорируются только важнейшие архитектурные линии (тяги по углам объемов, наличникам окон, карнизам). Характерное отличие от других тобольских храмов - сложные лекальные наличники уступают место геометрически жестким трапецевидным формам стиля классицизм.

Петропавловская церковь - последняя приходская церковь, построенная в верхнем городе. В приходе церкви было 286 дворов, 9 деревень, а также деревянная часовня в д. Анисимовой во имя Воздвижения Честного Животворящего креста.